Influence of primary and secondary plant metabolites on the migration and feeding behavior of Cacopsylla pruni, the vector of European Stone Fruit Yellows

Gallinger, Jannicke GND

The plum psyllid Cacopsylla pruni is a univoltine herbivore, specialized on Prunus and coniferous tree species. During their lifetime, plum psyllids are alternating twice between their deciduous and evergreen hosts. For reproduction, C. pruni adults migrate to stone fruit orchards in spring, where they lay their eggs exclusively on several Prunus species. Adults of the old generation die after mating and oviposition. Young adults emerge from egg to adults during April, May and June. After several days the young adults (called emigrants) emigrate to conifers in higher regions until they remigrate (remigrants) to Prunus orchards in the next spring. Plum psyllids transmit the Phytoplasma ‘Candidatus Phytoplasma prunorum’ and are therefore of significant importance for fruit growers. In host plants, the wall-less bacterium is restricted to the phloem and causes the European Stone Fruit Yellows (ESFY). Psyllids acquire the bacteria during feeding on the phloem of infected Prunus trees. After multiplication of the phytoplasma inside the vector, plum psyllids transmit the disease to non-infected Prunus trees by salivary excretion during feeding. C. pruni is distributed all over Europe and bordering areas. ESFY is one of the most serious plant diseases in European fruit production, causing severe plant damage leading to a poor harvest and high economic losses. Peaches (Prunus persica), apricots (Prunus armeniaca) and Japanese plums (Prunus salicina) are worst affected by typical symptoms, such as reduced dormancy, chlorotic leaf roll and premature ripening of the fruits. Trees of these species suffer severely from the infections, decline and finally die. Commonly indigenous Prunus species, such as blackthorn (Prunus spinosa) und wild plums (Prunus cerasifera, Prunus insititia) show more tolerance towards ESFY infections. Likewise, most of the cultivated varieties of European plums (Prunus domestica) do not develop severe symptoms. To date no effective control agents or cures for phytoplasma diseases are available. The control of vector insects is an alternative strategy. Psyllid behavior could be manipulated with infochemicals and prevent C. pruni from feeding and oviposition on stone fruit crops and thus reduce the number of new infections. In this thesis I investigated the impact of plant-borne volatiles and phloem chemistry on the behavior of C. pruni as yet barely anything is known about the biology and chemical ecology of plum psyllids. The field monitoring presented in this thesis proved a preference of C. pruni for some Prunus species over others. P. insititia was identified as a favored host of C. pruni, in contrast very low numbers of plum psyllids were detected on P. insititia trees, which was therefore categorized as a non-preferred host for C. pruni. In the studies of this thesis, I compared the volatile organic compounds and the phloem sap composition of these two Prunus species and Conifers, to identify signals that were important for host plant preference of C. pruni. I demonstrated the detection of volatile compounds characteristic for Prunus trees as well as characteristic coniferous host volatiles of female plum psyllid antenna by electroantennography. Olfactometer tests revealed that this preference is not only based on olfactory cues. Additionally, gustatory cues seem to play a major role in host acceptance and preference. C. pruni nymphs showed greater development success on preferred wild plum species (P. insititia) compared to nymphs on non-preferred peach trees (P. persica). Next to effects on psyllid development, I detected differences in the phloem composition of both plant species. My research on the feeding behavior of plum psyllids on coniferous diets revealed that although C. pruni nymphs showed feeding on conifer needles, they are not able to develop on conifers. In contrast, adult plum psyllids survived longer on spruce (Picea abies) and silver fir (Abies alba) than without food supply. I concluded that adult C. pruni need evergreen tree species as resource of water and nutrition during overwintering. Furthermore, I investigated the impact of ‘Ca. P. prunorum’ infections of Prunus trees on the interaction between vector insects and their host plants. For this purpose, I recorded the feeding behaviour of C. pruni nymphs on infected and non-infected P. insititia and P. persica trees by electropenetrography. Interestingly, the average duration each nymph spend with the ingestion of xylem was shorter on infected than on non-infected Prunus trees. I found no influence on the average duration of phloem phases per nymph due to the infection status of both Prunus species. Chemical analysis of the phloem centrifugates showed that the chemical composition of trees infected with ‘Ca. P. prunorum’ was indistinguishable from the composition of non-infected Prunus trees. In accordance, the development of C. pruni nymphs was not influenced by the infection of host plants. The knowledge obtained in this thesis is essential for the development of innovative and selective control strategies against C. pruni based on semiochemicals, such as push-pull and attractand- kill strategies. Further breeding programs of resistant Prunus cultivars should take the findings of this work into account.

Der Pflaumenblattsauger, Cacopsylla pruni ist eine univoltine Insektenart, welche sich mit ihren spezialisierten Mundwerkzeugen stechend-saugend vom Phloem ihrer Wirtspflanzen ernährt. Während ihres Lebens alternieren Pflaumenblattsauger zwischen laubtragenden Prunus-Bäumen und immergrünen Koniferen. Zu Beginn des Frühjahrs fliegen die adulten Blattsauger in Steinobstanlagen, wo sie ihre Eier bevorzugt auf bestimmte Prunus-Arten ablegen. Nach der Paarung und der Eiablage sterben die Individuen der alten Generation (Remigrants). Die nächste Generation entwickelt sich von April bis Juni. Die jungen Adulten (Emigrants) bleiben noch einige Tage auf den Steinobstbäumen, bevor sie auf Nadelbäume in höheren Lagen abwandern. Dort verbleiben sie bis zum nächsten Frühjahr, in welchem sie zwecks Reproduktion wieder zurück zum Steinobst wandern. Das Verbreitungsgebiet des Pflaumenblattsaugers erstreckt sich über Europa und angrenzende Gebiete. Von Relevanz für den Obstanbau ist C. pruni hauptsächlich wegen seiner Fähigkeit, das Phytoplasma ‘Candidatus Phytoplasma prunorum’ zu übertragen. Dabei handelt es sich um ein zellwandloses Bakterium, welches in seinen Wirtspflanzen ausschließlich im Phloem verbreitet ist. Wenn die Pflaumenblattsauger an infizierten Prunus-Bäumen saugen, nehmen sie die Phytoplasmen aus dem Phloem auf. Nachdem sich die Bakterien in den Insekten vermehrt haben, können sie über den Speichel der Blattsauger auf gesunde Prunus-Bäume übertragen werden. ‘Ca. P. prunorum’ ruft die sog. Europäische Steinobstvergilbung (European Stone Fruit Yellows, ESFY) hervor. Dabei handelt es sich um eine der bedeutendsten Pflanzenkrankheiten im Europäischen Obstanbau, welche zu massiven Ernteausfällen und wirtschaftlichen Einbußen führt. Von den typischen Symptomen, wie dem verfrühten Austrieb, dem chlorotischen Blattrollen und der Notreifung der Früchte, sind vor allem für den Anbau kultivierte Sorten von Pfirsichen (Prunus persica), Aprikosen (Prunus armeniaca) und Japanischen Pflaumen (Prunus salicina) betroffen. In diesen Arten führt die Infektion innerhalb weniger Jahre zum Absterben der Bäume. Heimische Arten wie Schlehen (Prunus spinosa) und wilde Pflaumen (Prunus cerasifera, Prunus insititia) zeigen meist keine schwerwiegenden Symptome, ebenso die meisten kultivierten Sorten von Pflaumen (Prunus domestica). Bis heute gibt es keine Maßnahmen zur Bekämpfung von Phytoplasmosen. Eine Alternative stellt die Regulation der Vektorinsekten dar. Mit Hilfe sogenannter Infochemikalien könnte das Verhalten der Blattsauger so manipuliert werden, dass diese aus den Steinobstanlagen ferngehalten werden. Dadurch kann die Anzahl der Neuinfektionen mit ESFY gemindert werden. Da bisher nur wenig über die Biologie und Ökologie des Pflaumenblattsaugers bekannt ist, habe ich in der vorliegenden Arbeit den Einfluss von pflanzenbürtigen Duft- und Inhaltsstoffen auf das Verhalten und die Fitness von C. pruni untersucht. Anhand von Feldstudien zum Vorkommen von C. pruni in verschiedenen Prunus-Arten identifizierte ich welche Wirtspflanzen von C. pruni bevorzugt besiedelt werden. Dadurch konnte ich P. insititia als eine der bevorzugten Prunus-Arten einstufen. Im Gegensatz dazu wurden nur wenige Pflaumenblattsauger auf P. persica Bäumen gefunden. In den Studien zur Wirts-Präferenz von C. pruni der vorliegenden Arbeit wurden die Duft- und Inhaltsstoffe dieser beiden Prunus-Arten und Koniferen verglichen, um den Einfluss von olfaktorischen und gustatorischen Reizen auf das Verhalten der Pflaumenblattsauger zu beurteilen. Mit der Aufzeichnung von Elektroantennogrammen konnte ich zeigen, dass Pflaumenblattsauger Weibchen sowohl volatile Substanzen aus dem Duft von Prunus-Bäumen als auch typische Nadelbaumdüfte wahrnehmen können. An Hand von Olfaktometerversuchen mit C. pruni konnte ich jedoch die Bevorzugung bestimmter Wirtspflanzen nicht allein auf olfaktorische Reize zurückführen. Daher untersuchte ich ebenfalls den Einfluss der Pflanzeninhaltstoffe auf C. pruni. In einer Entwicklungsstudie konnte ich beweisen, dass sich C. pruni Nymphen besser auf der präferierten wilden Pflaumenart P. insititia, als auf der weniger bevorzugten kultivierten Pfirsichsorte P. persica cv. South Haven entwickeln können. Die Entwicklungsunterschiede korrelieren mit den Ergebnissen meiner Untersuchung zur Zusammensetzung des Phloemsaftes beider Prunus-Arten. Für die Präferenz von bestimmten Wirtspflanzen scheinen gustatorische Reize für C. pruni wichtiger zu sein als olfaktorische Signale. Dass die Zusammensetzung des Pflanzensaftes eine wichtige Rolle für C. pruni spielt, konnte ich durch weitere Entwicklungsstudien an Koniferen bestätigen. Es zeigte sich, dass sich C. pruni Nymphen nicht auf Nadelbäumen entwickeln können, auch wenn sie Pflanzensaft von Koniferen aufnehmen. Adulte C. pruni hingegen überleben signifikant länger auf Nadelbäumen als ohne Nahrungsquelle. Woraus ich schließe, dass sie die immergrünen Nadelbäume als Wasser- und Nährstoffquellen im Winter benötigen und daher auf den Wirtswechsel angewiesen sind. Des Weiteren wurde in der vorliegenden Arbeit untersucht, ob sich eine Infektion mit ‘Ca. P. prunorum’ auf die Interaktion zwischen den Vektorinsekten und ihren Wirtspflanzen auswirkt. Zu diesem Zweck wurde das Saugverhalten der Nymphen an ESFY-infizierten und nichtinfizierten P. insititia und P. persica Bäumen mittels Elektropenetrographie untersucht. Dabei zeigte sich, dass sich die Infektion der Prunus-Pflanzen nur auf die mittlere Dauer der Aufnahme von Xylemsaft auswirkt. C. pruni-Nymphen saugten durchschnittlich weniger am Xylem von infizierten Prunus-Bäumen. Die durchschnittliche Dauer der Saugaktivität im Phloem der Wirtspflanzen wurde nicht durch die Infektion beeinflusst. Zusätzlich analysierte ich den Inhalt des Phloems. Dabei war es nicht möglich, dessen chemische Zusammensetzung auf Grund der ‘Ca. P. prunorum’ Infektion zu unterscheiden. In Übereinstimmung mit diesen Ergebnissen wirkte sich die Infektion der Wirtspflanzen nicht auf die Entwicklungsgeschwindigkeit von C. pruni-Nymphen aus. Die in dieser Arbeit neu gewonnen Erkenntnisse zur chemischen Kommunikation von C. pruni bilden die Grundlage für die Entwicklung von innovativen und selektiven Bekämpfungsmethoden, basierend auf Semiochemikalien, wie Push-Pull-Systeme und Attract-and-Kill-Strategien. Zudem sollten die Ergebnisse bei der Züchtung von resistenten Prunus Sorten berücksichtigt werden.

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Gallinger, Jannicke: Influence of primary and secondary plant metabolites on the migration and feeding behavior of Cacopsylla pruni, the vector of European Stone Fruit Yellows. Braunschweig, Quedlinburg 2020. Julius Kühn-Institut.

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